Zgodovina Volkovskega pokopališča sega v leto 1756. Nato so na predlog cesarice Elizabete Petrovne zaprli mestno pokopališče v cerkvi Janeza Krstnika, ki je obstajalo od leta 1710, ki se nahaja v Yamskaya Sloboda. Namesto tega je bilo z odlokom senata ustanovljeno pokopališče Volkovskoye.
Nova nekropola ni dobila imena takoj. Kot pravi legenda, so ga sčasoma poimenovali domačini, ki so trdili, da se po tem kraju sprehaja veliko volkov. Nekateri pripovedovalci pravljic niso bili sramežljivi pri izmišljanju zgodb o truplih, ki so jih pojedli in nepokopali požrešni ali revni sorodniki. In takšne situacije, odkrito povedano, v 18.-19. stoletju niso bile tako redek pojav.
Kljub temu, da je Volkovsko pokopališče že od samega začetka obstoja veljalo za zelo revno, je bilo na njegovem ozemlju pokopanih vedno več ljudi. Kraji za pokop so bili dani skoraj ali popolnoma zastonj. Pogrebnega reda ni bilo. Tako državne institucije kot zasebniki so svoje mrtve pokopali tam, kjer so se trudili kopati grob, ne da bi ga vanj postavili.sloves pokopališke oblasti.
Ta pa je kljub očitni malomarnosti v smislu nadzora nad delovanjem nekropole pripisovala velik pomen gradnji cerkva na njenem ozemlju. Volkovsko pokopališče je v svoji zgodovini imelo več lesenih, nato pa iz kamnitih templjev. Ena prvih, ki se žal ni ohranila do danes, je cerkev vstajenja. Enooltarni lesen tempelj s kamnitim temeljem je bil ustanovljen leta 1756 hkrati z odprtjem nekropole. Volkovsko pokopališče je raslo brez večjih vzponov in padcev, dokler ni izbruhnila revolucija v Rusiji. Dramatično je spremenila videz glavnega pokopališča v Sankt Peterburgu. V dvajsetih in tridesetih letih prejšnjega stoletja so na njenem ozemlju rušili in zapirali cerkve, plenili grobnice in uničili spomenike slavnih plemičev, do takrat jih je bilo veliko že pokopanih na pokopališču. Tako imenovani »petletni načrt brezbožništva«, ki se je začel leta 1932, je uničil cerkev Vseh svetih in Marijinega vnebovzetja na nekropoli, leta 1935 pa so bili prostori cerkve Odrešenika neročno narejeni dodeljeni za skladišče. Pod Sovjetsko zvezo je bilo pokopališče na njenem ozemlju zelo izgubljeno, številni spomeniki in nagrobniki so bili za vedno izgubljeni.
Uradno tukaj niso pokopani že od leta 1933, sama nekropola pa ima status muzeja. A kot izjema so na najstarejšem pokopališču v Sankt Peterburgu še danes pokopani znani ljudje ali tisti domačini, ki so bili pozitivno »zaznamovani« v zgodovini mesta. V mojem časuVolkovsko pokopališče (Sankt Peterburg) je postalo počivališče Belinskega, Dobroljubova, Turgenjeva, S altikova-Ščedrina, Mendelejeva, Pavlova in mnogih drugih predstavnikov inteligence, znanosti in medicine.
Mimogrede, v Rusiji je še eno pokopališče z istim imenom. Pokopališče Volkovskoye (Mytishchi) se nahaja trideset kilometrov od prestolnice. Ni tako star kot Sankt Peterburg. Odprt je bil v 30. letih prejšnjega stoletja in še danes velja za veljavno.